2014年に『ドラゴンクエスト　ポータルアプリ』内で配信されたスマートフォン版をもとに、
操作方法などをニンテンドーSwitch向けに最適化。
勇者の血を引く子孫となり、大神官ハーゴン討伐を目指して仲間を探す旅に出よう！

-ストーリー-
前作から100年後、
かつてアレフガルドの地を救った勇者の血を引く
子孫によって新たに3つの国が興された世界。
そこに現れた大神官ハーゴンは
魔物たちを闇の世界から呼び出し、
世界を破滅に導こうとしていた！
ローレシアの国の若き王子はハーゴンを討伐すべく、
同じ勇者の血を引く
2人の仲間を探しだすため旅立つ。